Η πλατωνική Ακαδημία λειτούργησε από την ίδρυσή της το 387 π.Χ. μέχρι τα μέσα του 1ου αιώνα π.Χ. Οι ειδικοί διακρίνουν την Αρχαία ή Παλαιά Ακαδημία (μέχρι το 265 π.Χ.) των αμέσων διαδόχων του Πλάτωνα, από την Νέα Ακαδημία του Αρκεσίλαου και του Καρνεάδη.

Η Ακαδημία ως φιλοσοφική σχολή ιδρύθηκε από τον Πλάτωνα μετά το πρώτο του ταξίδι στη Σικελία, πιθανότατα το 387 π.Χ. Ο Πλάτων διατήρησε τη διεύθυνση της Σχολής μέχρι τον θάνατό του το 347 π.Χ.

Σχολάρχης στην Ακαδημία μετά τον θάνατο του Πλάτωνα, το 347 π.Χ., αναδείχθηκε ο ανεψιός του Σπεύσιππος, θέση που κράτησε ως το τέλος της ζωής του, το 339 π.Χ. Από τα συγγράμματά του σώθηκαν σπαράγματα και μόνο, από τα οποία και διαφαίνεται πως συνέδεσε τη φιλοσοφία με τα μαθηματικά. Τον Σπεύσιππο διαδέχθηκε ένας άλλος μαθητής του Πλάτωνα, ο Ξενοκράτης από τη Χαλκηδόνα, που διηύθυνε την Ακαδημία έως το 314 π.Χ.. Επηρεασμένος από τον Πυθαγορισμό, προσπάθησε να συστηματοποιήσει τη φιλοσοφία, κατηγοριοποιώντας την σε τρεις ενότητες: φυσική, λογική και ηθική. Ο Αθηναίος Πολέμων, που κατέλαβε τη θέση του, δεν έχει να επιδείξει σπουδαίο συγγραφικό έργο, και το μόνο που υποθέτουμε είναι πως το χαμένο σήμερα βιβλίο του Περί φύσεως επηρέασε τη διδασκαλία της Στοάς. Ο Πολέμων πέθανε το 270 π.Χ. και έκτοτε τα ηνία της Ακαδημίας, για τρία χρόνια περίπου, πέρασαν στον Κράτη από το Θριάσιο της Αττικής. Ο Κράτης ως τον θάνατό του, το 267 π.Χ. ακολούθησε τη διδακτική γραμμή του Σπεύσιππου.

Ο Αρκεσίλαος από την Πιτάνη της Μικράς Ασίας, αν και αρχικά ήταν μαθητής του Θεόφραστου στον Περίπατο, κατέληξε στην Ακαδημία παρακολουθώντας τη διδασκαλία του Κράντορα, στην οποία τέθηκε επικεφαλής από το 265 ως τον θάνατό του μάλλον, το 241. Με τον Αρκεσίλαο αρχίζει η περίοδος της λεγόμενης Νέας ή Μέσης Ακαδημίας, κατά την οποία αναβιώνει το ύφος της διδασκαλίας του Πλάτωνα με παραπομπές στη σωκρατική διαλεκτική. Ο Λακύδης από την Κυρήνη, που τον διαδέχθηκε, εγκατέλειψε τις εγκαταστάσεις της Ακαδημίας και συνέχισε τη διδασκαλία του με έδρα έναν «κήπο», που διαμορφώθηκε με τη χορηγία του βασιλιά της Περγάμου, Άτταλου Α΄ του Σωτήρα. Ο Λακύδης παραχώρησε τη θέση του σχολάρχη (215 π.Χ.) σε δύο μαθητές του: τον Τηλεκλή και τον Εύανδρο, για των οποίων το έργο και τον βίο το μόνο που γνωρίζουμε είναι πως ο Εύανδρος ήταν οπαδός του νεοακαδημικού σκεπτικισμού και ότι συνέχισε να διευθύνει την Ακαδημία μετά το θάνατο του Τηλεκλή. Αγνοούμε πότε ακριβώς ανέλαβε τα καθήκοντα του σχολάρχη ο Ηγησίνοος (ή Ηγισίλαος) από την Πέργαμο, όπως επίσης και τη φύση του έργου του. Το μόνο βέβαιο είναι πως υπήρξε δάσκαλος του Καρνεάδη από την Κυρήνη που τον διαδέχθηκε στην Ακαδημία.

Ο Καρνεάδης ανέλαβε τη σχολαρχία το 155 π.Χ., και στη θέση αυτή παρέμεινε έως τον θάνατό του, το 129/8. Δεν έγραψε τίποτα, από όσο γνωρίζουμε, και είναι αυτός που πυροδότησε τη διαμάχη μεταξύ των φιλοσοφικών σχολών της Αθήνας. Κληροδότησε τη θέση του στον μαθητή του Κλειτόμαχο από την Καρχηδόνα, την οποία υπηρέτησε ως το θάνατό του, το 110 π.Χ. Υπήρξε πολυγραφότατος και σύμφωνα με τη Σούδα συνέγραψε 400 έργα. Στη θέση του σχολάρχη εκλέχθηκε στη συνέχεια ο μαθητής του Κλειτόμαχου, ο Φίλων ο Λαρισαίος, ο οποίος προσπάθησε να επαναφέρει στο προσκήνιο την πολεμική εναντίον της Στοάς. Οι ενστάσεις όμως μελών της Ακαδημίας, και κυρίως του μαθητή του Αντίοχου του Ασκαλωνίτη, ματαίωσαν τα σχέδιά του οδήγησαν στην απομάκρυνσή του το 88 π.Χ. Ο Αντίοχος δεν κατόρθωσε να επαναφέρει τη διδασκαλία στον γνήσιο πλατωνισμό, παρά προετοίμασε το έδαφος για τον Νεοπλατωνισμό. Ο Κικέρων υπήρξε ακροατής του στην Αθήνα, το διάστημα μεταξύ 79 και 78 π.Χ., και έκτοτε, όχι μόνο αγνοούμε τη συνέχεια της σχολαρχίας της Ακαδημίας, αλλά και κάθε άλλη αναφορά για τη λειτουργία της.